GJK bola založená v roku 1976 ako Okresná galéria v Trnave a v roku 1978 premenovaná po sochárovi Jánovi Koniarkovi. Pôvodne nemala vlastné sídlo, jej výstavná činnosť prebiehala vo výstavných priestoroch Západoslovenského múzea a v iných dočasných priestoroch. Od roku 1992 sídli vo vile po židovskej rodine Koppelových, kde ako inštitúcia dodnes predstavuje stabilnú odbornú platformu pre výstavnú, zbierkotvornú a výskumnú činnosť v oblasti vizuálnej kultúry 20. a 21. storočia.

Okrem historickej Koppelovej vily s novou prístavbou prevádzkuje aj budovu bývalej synagógy židovskej komunity status quo ante, dnes Centra súčasného umenia. Spolu ponúkajú až päť výstavných priestorov, ktoré možno variabilne kombinovať podľa potrieb – od samostatných výstav až po rozsiahlejšie projekty zasahujúce viacero priestorov naraz. Táto flexibilita umožňuje galérii diferencovane pristupovať k výstavnému programu a poskytuje zázemie pre rôznorodé formáty prezentácie, vzdelávania a verejného dialógu.

Program galérie je výsledkom premyslenej koncepcie, ktorá prepája etablované autorské a kurátorské prístupy so súčasnými umeleckými a spoločenskými tendenciami. Galéria sa dlhodobo venuje podpore mladých a stredne etablovaných autorov*autoriek, pričom osobitnú pozornosť venuje aj regionálnym témam. GJK aktívne a súčasnými prístupmi vystavuje tvorbu umelcov*umelkýň spätých s Trnavou a okolím, čo tvorí dôležitú súčasť identity galérie. Silnou programovou líniou sú témy spoločenskej zodpovednosti, feminizmu, environmentalistiky, postkolonializmu, otázok nových médií a prístupov vychádzajúcich z participácie a inklúzie. Dôležitou súčasťou činnosti galérie je aj práca s publikom – cez galerijnú pedagogiku, vzdelávacie aktivity pre školy aj špecifické skupiny návštevníkov. 

Galéria je organizátorom medzinárodnej súťaže plagátovej tvorby Trienále plagátu Trnava a bienále Skúter – akcia mladého umenia, ktoré sa zameriava na prezentáciu nastupujúcej generácie autorov*autoriek. Popri výstavnej činnosti sa galéria venuje aj výskumu, vydavateľskej práci a rozvíjaniu spolupráce s kultúrnymi inštitúciami, nezávislými platformami a akademickým prostredím.

Galéria Jána Koniarka je miestom, kde sa prepája odborná práca s otvoreným prístupom ku kultúre. Jej ambíciou je byť dôveryhodným partnerom a aktívnym priestorom pre umenie, ktoré reflektuje svoju dobu a zároveň si uvedomuje svoj verejný a spoločenský rozmer.

Koppelova vila na Zelenom kríčku 3 v Trnave je hlavným sídlom a zároveň administratívnym centrom galérie. Nachádza sa v tesnej blízkosti historického jadra mesta, len niekoľko metrov za hradbami Mestskej pamiatkovej rezervácie.

Budova bola postavená v rokoch 1910 – 1911 ako sídlo podnikateľskej rodiny Koppelovcov. Ide o dvojpodlažnú stavbu s mansardovou strechou a pôdorysom v tvare písmena „L“. Vstupná hala so zachovaným monumentálnym schodiskom a dreveným obložením vedie na poschodie, kde sa nachádza päť priechodných miestností vrátane centrálnej sály s vyšším stropom a polkruhovými oknami.

Počas 20. storočia vila plnila rôzne verejné funkcie – najprv ako materská škola, neskôr ako objekt Ústavu národného zdravia. Rekonštrukcia pre výstavné a administratívne potreby galérie prebehla v rokoch 1990 – 1993. Prvá výstava – Blažej Baláž: 1+1+1=1 – bola otvorená 7. mája 1992.

Dňa 14. júna 2002 bolo v areáli vily sprístupnené nové výstavné krídlo. Po jeho rekonštrukcii boli v novembri 2007 otvorené dve stále expozície s názvami Klenoty domova a Ján Koniarek.

Bývalá neologická synagóga na Halenárskej ulici 2 patrí medzi kľúčové výstavné priestory galérie. Architektonicky hodnotná stavba vznikla v rokoch 1891 – 1897 podľa návrhu viedenského architekta Jakoba Gertnera. Ide o trojloďovú baziliku s dvoma vežami a orientálno-historizujúcimi prvkami.

Synagóga bola postavená ako reakcia na rozmach miestnej židovskej komunity v 19. storočí. Po druhej svetovej vojne prestala slúžiť svojmu pôvodnému účelu. V druhej polovici 20. storočia bola využívaná ako sklad, do interiéru boli dodatočne vložené podlažia a nákladný výťah, čo narušilo jej architektonickú integritu. Napriek tomu bola v roku 1978 zapísaná do Ústredného zoznamu pamiatkového fondu.

V rokoch 1993 – 1994 prebehla čiastočná rekonštrukcia, ktorú iniciovala galéria. Od júna 1994 slúži synagóga ako Centrum súčasného umenia.